روزیاتو نوشت: جنگنده F-۳۵ ارزان تر از بسیاری از رقبای نسل چهارم خود است. در اواسط سال ۲۰۲۴، دیفنس نیوز گزارش داد که هزینه F-۳۵ های جدید به طور میانگین، برای هر واحد F-۳۵A (نسخه نیروی هوایی) ۸۲.۵ میلیون دلار، F-۳۵B (نسخه STOVL) ۱۰۹ میلیون دلار و برای F-۳۵C (نسخه ناونشین) ۱۰۲.۱ میلیون دلار بوده است.
این اعداد کمتر از هزینه تخمینی جنگنده نسل پنجم J-۲۰ Mighty Dragon چین است (۱۱۰ میلیون دلار) – اگر چه موتورهای جدید پنهانکار آن هنوز اضافه نشده اند. به گفته مجله نیروهای هوایی و فضایی، F-۳۵A متعلق به نیروی هوایی هزینه کمتری نسبت به F-۱۵EX Strike Eagle II دارد.
این بدان معناست که F-۳۵ ارزان تر از دو جنگنده اصلی اروپایی است – داسو رافال فرانسوی در سال ۲۰۲۳ حدود ۱۲۵ میلیون دلار به ازای هر فروند هزینه داشته و تایفون یوروفایتر حدود ۱۲۴ میلیون دلار برای نسخه صادراتی هزینه دارد (اگرچه AeroTime مدعی است که ممکن است فقط ۵۰ میلیون دلار برای مشارکت کنندگان در این برنامه مانند انگلستان و آلمان هزینه داشته باشد). ممکن است این تخمینها برای Ralafe و Eurofighter در بالاترین سطح قرار داشته و این عدد می تواند حدود ۱۰ میلیون دلار یا در همین حدود از عدد اعلام شده کمتر باشد.